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Una inscripción en caracteres góticos certifica que fue Ibleto de Challant quien comenzó las obras en 1390. En 1536, Renato de Challant renovó el dispositivo de defensa del fuerte para adaptarlo a las nuevas armas de fuego. En esta ocasión se construyó también una muralla con cañoneras, espolones con contrafuertes y torretas poligonales ofensivas, ideales para emplear los cañones y las espingardas que se fundían en el feudo que el conde de Challant poseía en Valangin, en Suiza; la entrada se hizo más segura construyendo una antepuerta con puente levadizo y abriendo buhederas. Se abrieron asimismo nuevas ventanas de crucería, que se añadieron a las de tipo gótico monóforas y bíforas ya existentes, y nuevas puertas de arco morisco, de evidente influjo español; los interiores fueron enriquecidos con mobiliario nuevo. Cuando murió Renato de Challant sin herederos de sexo masculino (1565), el castillo pasó a manos de los Saboya. En 1661, el duque Carlo Emanuele II mandó desmantelar los armamentos y trasladarlos al fuerte de Bard, un punto estratégico en el que estaba centralizada la defensa del Valle de Aosta.
Los Challant se hicieron con la propiedad de la roca en 1696 y la mantuvieron hasta la extinción de la casa, a comienzos del siglo XIX. En esta época, el castillo llevaba ya casi dos siglos abandonado: el techo, parcialmente hundido, había sido completamente demolido para evitar el pago del canon estatal, de forma que los pisos superiores estaban expuestos a la intemperie e invadidos por las malas hierbas. La recuperación del castillo, al igual que la de los castillos de Issogne y Fénis, se debió al interés de un grupo de intelectuales piamonteses unidos por su pasión por la Edad Media.

Tras cruzar la antepuerta de la muralla, a la que se puede acceder también por el puente levadizo, se encuentra el edificio destinado a cuerpo de guardia situado frente a la entrada del castillo. El portal de entrada lleva a un recibidor protegido por una buhedera disimulada en la bóveda; una segunda puerta, antiguamente protegida por un rastrillo, da acceso al patio del castillo. El cuerpo del edificio está organizado en torno a este espacio cuadrado, en disposición anular y en tres pisos comunicados por una monumental escalera de piedra colocada sobre arcos rampantes. La regularidad geométrica de la estructura y la sencillez de la decoración, consistente únicamente en detalles de piedra verde y blanca trabajada, están en consonancia con el carácter militar del edificio y denotan también la excelencia de los maestros que trabajaron en Verrès.
En la planta baja hay dos grandes salones simétricos que ocupan por entero los lados este y oeste del castillo, mientras que la cocina está situada al sur. El salón oriental, que probablemente funcionase como almacén de la artillería, está cubierto por una bóveda de cañón. Resulta de mayor interés la sala de armas situada en el lado occidental, con su bóveda ojival: presenta dos chimeneas monumentales con cabezas talladas, dobles murallas y otros signos, aparecidos durante la reciente restauración, que testimonian que el edificio se construyó en varias etapas.
Las estancias del primer piso, reservadas a los señores del castillo, están iluminadas por elegantes bíforas al gusto del siglo XIV, más amplias que las ventanas de los otros pisos. El gran comedor está comunicado con la cocina a través de una escotilla. La cocina, dotada de tres grandes chimeneas, presenta una bóveda de piedra vaída reconstruida en la época de Renato de Challant, la única cubierta original que todavía existe en el castillo; también es destacable la chimenea del lado norte, de dimensiones excepcionales y ricamente decorada con molduras y placas.
En el segundo piso (no se puede visitar) están situados los apartamentos del servicio, comunicados por una escalera de madera con el piso de las buhederas.

Todos los años, el castillo es escenario del Carnaval Histórico de Verrès, que evoca, mezclando historia y leyenda, la epopeya de la condesa Catalina de Challant.